En junio de 1936, Miguel de Unamuno, Rector de la Universidad de Salamanca, firmaba el nombramiento de Juan Iglesias como Profesor Auxiliar de Derecho romano. Atendía así el deseo de D. Laureano Sánchez Gallego, catedrático y diputado en Cortes, de que Iglesias le sustituyera en la cátedra con ocasión de sus frecuentes viajes a Madrid. Ya por entonces el joven profesor -contaba con dieciocho años- frecuentaba las tertulias de café que tenían lugar en torno al Rector. El trato con D. Miguel, sus enseñanzas vivas, la lectura apasionada de sus obras y el ambiente de la ciudad universitaria pronto dejaron huella en el espíritu de Iglesias que, treinta y cinco años después del fallecimiento de Unamuno, le rindió homenaje en las páginas de su novela Don Magín, profesor y mártir.

Tras el paréntesis de la guerra civil española, permaneció en la Universidad de Salamanca durante un curso más, trasladándose a Madrid para incorporarse a la Facultad de Derecho en la que se doctoró bajo la dirección de su maestro, Ursicino Álvarez. En 1942, con sólo veinticuatro años, obtuvo la cátedra de Derecho romano de la Universidad de Oviedo. Un año después regresó a la Universidad de Salamanca en la que permaneció hasta 1948, año en que pasó a desempeñar la cátedra en la Universidad de Barcelona. En la ciudad Condal redactó y publicó en 1950 su obra jurídica más relevante y difundida: Derecho romano. Instituciones de Derecho privado, libro con el que se han formado numerosas generaciones de estudiantes españoles e iberoamericanos y que recibió la mejor crítica de la romanística española e internacional. Tras permanecer durante cinco años en la Universidad de Barcelona, en la que fue Vicerrector, obtuvo en 1953 la cátedra de Derecho romano de la Universidad Complutense de Madrid, que desempeñaría hasta 1985, año en que fue jubilado anticipadamente. Durante este dilatado período de tiempo (1953-1985) ocupó los cargos de Decano de la Facultad de Derecho (1956-1957), Director del Colegio Mayor "Diego de Covarrubias" (1956-1958), Secretario General del Consejo Nacional de Educación (1962-1969), Vicerrector (1964-1967) y Decano de la Facultad de Ciencias de la Información de la Universidad Complutense (1974-1975).

Después de su jubilación en la Universidad Pública, continuó impartiendo sus enseñanzas en la Universidad Pontificia de Comillas (ICADE) y en el Colegio Universitario San Pablo-CEU hasta el año 1993, en que decidió poner fin a su actividad docente tras cincuenta y ocho años de dedicación exclusiva a la vida universitaria. Alejado de la cátedra, no cesó, con ello su actividad investigadora, que se vio prolongada durante diez años más, hasta su fallecimiento en mayo de 2003.

Su pasión por el estudio y la enseñanza del Derecho romano quedaron reflejadas en estas palabras, entresacadas de su Visión retrospectiva, publicada en 2001, que vienen a definir su concepción acerca de la enseñanza:

"Me confesé siempre a ellos, a mis alumnos, como jurista que no va en busca y persecución de los conceptos, sino de lo que es bueno y justo, porque en eso consiste el Derecho. Les enseñé que el jurista que lo es de verdad no comete pecado de desarmonía. Un pecado que tiene por causa la falta de comprensión. Les dije una y mil veces, que para el jurista verdadero el problema del Derecho es un sólo y único problema: el de la realización de la justicia. Por fuera del problema queda todo lo demás"